Meskipun karyanya yang paling inovatif muncul di era New Hollywood, Towne mulai bekerja di film sebagai calon aktor, membintangi film Roger Corman “Last Woman on Earth” (yang juga ditulisnya) dan “Creature From the Haunted Sea” pada tahun 1960 dan 1961. Namun, ia jelas memiliki rencana yang lebih besar, karena ia melakukannya dengan nama samaran lain: Edward Wain. Pada tahun 1964, ia mulai menulis naskah di televisi, menyumbangkan episode untuk “The Outer Limits” dan “The Man From UNCLE,” dan “The Lloyd Bridges Show.” Di kemudian hari, ia kembali ke media untuk bekerja sebagai produser konsultan di musim ketujuh “Mad Men,” sebuah acara yang pada saat itu dibuat pada era yang sama ketika Towne pertama kali meraih kesuksesan di Hollywood.
Towne juga mencoba menyutradarai film, dan sukses secara kritis meskipun tidak selalu di box office. Ia menulis dan menyutradarai empat film dari tahun 1982 hingga 2006, termasuk drama kriminal yang dinominasikan Oscar “Tequila Sunrise” dan “Personal Best,” sebuah drama atletik yang berpusat pada lesbian yang pernah dinominasikan oleh American Film Academy dalam daftar panjang film olahraga Amerika terbaik sepanjang masa. Pembuat film kelahiran California ini sering bekerja sama dengan Tom Cruise, yang memproduksi dua film penyutradaraannya, dan Jack Nicholson, yang merupakan teman sekamarnya di masa-masa awal mereka, menurut Variety“Sejak pertama kali melihatnya, saya tahu Jack akan menjadi bintang,” kata Towne kepada outlet tersebut dalam acara retrospektif ulang tahun ke-50 “Chinatown” bulan lalu. Ia menulis sekuel film tersebut untuk Nicholson, “The Two Jakes,” yang dirilis pada tahun 1990, dan baru-baru ini mengatakan kepada Variety “semua episode telah ditulis” untuk prekuel Netflix yang (semoga) akan datang yang disutradarai oleh David Fincher.
